Biológia | Növényvilág » Molnár V. Attila - A herbáriumok jelentősége a klímaváltozás kutatásában

Molnár V. Attila • A herbáriumok jelentősége A HERBÁRIUMOKJELENTÖSÉGE A KLÍMAVÁLTOZÁS KUTATÁSÁBAN M[olnár V Atóla PhD, habilitált egyeremi adjunktus, Debreceni Egyetem Termésirerrudományi Kar Növénytani Tanszék, Debrecen mva@science.wudebhu Bevezetés A bolygónkon jelenleg zajló, írott történelmünk során eddig nem tapasztalt sebességű klímaváltozás hatásait számos különböző élőlénycsoportnál elemezték. A növények klímaválasza különböző szinteken és módokon egyaránt érz.ékelhető A változások különösen látványosak sarkvidéki és hegyvidéki környezetben: például magashegységekben felfelé tolódott a fuhatár; az Alpok hegycsúcsainak hetVen sz.ázalékán nőtt a fajgazdagság; a boreális erdőzónában nőtt a fafajok 1növekedési üteme, illetve a fák m~ és fatömege; jelentősen növekedett az antarktiszi sédbúza nevű pázsitfűfaj állományainak nagysága Ám a változások egyrészt korántsem

korlátozódnak ezekre a régiókra, másrészt nem feltétlenül örömteliek. A flóra dinamikus változásban van: míg egy-egy őshonos faj visszaszorulása drámai mértékű, addig rövid generációs idejű, behurcolt növények (közöttük számos gyom és allergén faj) intenzíven terjednek. Nagyszámú, 1700 növény-· és állatfaj elterjedésének vizsgálata alapján hmucatták, hogy a fajok elterjedési területei átlagosan évtizedenként 6,1 kilométerrel tolódnak a pólusok felé. Az eltolódás azonban nemcsak térben, hanem időben is bekövetkezik. Az élőlények élets7.akaszai különböző szakaszok- ra (fenofázisokra) oszthatók, például a virágos növények esetében a kihajtásra, virágzásra, rermésérlelésre. Európában a legutóbbi évtizedekben a vegetációs periódus az 1960-as évek óta átlagosan tizenegy nappal hosszabbodott meg, a korábbi lombfakadás és a későbbi lombhullás következtében. A klímav:ilrozás harásainak

megértésében különösen értékesek azok az esetek, amikor nagyobb időtávlatban vannak megfigyelések élőlények bizonyos fenofáz.isairól A növények. szárított, préselt herbáriumi példányai és a hozzájuk tartozó információk évszázadok óta nélkülözhetetlen eszközei a botanikai kutatásoknak. Miközben napjainkban a természetrudományos gyűjtemények világszerte válságban vannak (Dalton, 2003), a herbáriumoknak újabb és újabb felhasználási területei jelennek meg, például az invázió-biológia, kömyezetsz.ennyezés, növényi interakciók, ökológia, konzervációbiológia, molekuláris filogenetika, furmakobotanika vagy éppen a klímaváltozás kutatásának területén. A herbáriumok szerepét a klímaváltozás kutatásában jól illusztrálja a Google Scholar internetes keresőben (URL) a herbaritl + climate change szavakra együttesen eső találatok számának növekedése (1. ábra) A ten~ Magyar Tudomány • 2014/4 dencia

folytatódik, mert a két kulcsszóra együttesen 2on-2012-ben már 6260 (idéze- tek és szabadalmak nélküli) találat esik A növények l<límaválaszának megértése különösen fontos, mivel ez.ek azok az élőlé­ nyek, amelyek a napfény segítségével szerves anyagot tudnak szervetlenből létrehozni, amit azután az összes többi élőlény felhasznál. Elsődleges termelői szerepüknek köszönhető­ en a növények alapvető alkotói majd minden földi ökoszisztémának. E?Zd összefüggésben a növényzet fenológiai váltoi.ásai lehemek a fő közvetítői az állatvilágra és az emberiségre gyakorolt hatásoknak is. Másfelől, a növényekre is hatnak egyéb élőlények (mint növényevők, élősködők és megponók) Míg a növényevőkkel és élősködőkkel folytatott evolúciós játsLrnákban a növények hasznot húzhamak a fenológiai eltolódásból, a növények és megporzóik között keletkező bármdy időbeli eltérés jelentősen

csökkencheti1 a megporzás hatékonyságát és így a növényekszaporodási sikeréL A növények virágzása és megporzóik időbeli összehangoltsága több évezred koevolúciós fulyamacánakeredménye. A napjainkban capaszcalható pollinációs krízis (rovarmegporzású növények és megporzóik jelentős hanyatlása) néhány tanulmány alapján részben össrefüggher a klímaválmzá$al. A légköri szén-dioxid-koncentráció emelkedése és a klímaváltozás - a herbáriumok tükrében A herbáriumi példányok kémiai ÖSS7,.etétdének vizsgálata lehetőséget kínál különböző emberi tevékenységek következtében a környezetbe kerülő szennyező anyagok, például policiklikus aromás szénhidrogének, nehézfémek, növények számára felvehető niuogénformák vagy akár a radioakóv sugárzás intenzitásának válrozása és a szén-dioxid mennyiségi változásának időbeli nyomon követésére. A légköri C02-koncentráció

emelkedésénekbiwnyítását követően E Ian Woodward (1987) ismerte fel a herbáriumi példányok alkalmazhatóságát az élőlények e változásra adott válaszainak kutatásában. Nyolc mérsékelt övi fafuj kétszáz év alatt gyűjtött herbáriumi példányainak levelein megfigyeJherő gázcserenyílás-sűrűség40%-os csökkenéséről 57.árnolt be Annak bizonyítására, hogy ezt a válcozást a légköri C02 -szinr emelkedése okozta, élő növényeken kontrollált körülmények közt kísérletesen is igazolta a jelenséget. Josep Penuelas és Roser Macamala (1993) arról számoltak be, hogy a növények jelenleg észlelhető AI-, Ca-, C u-, Sr-, Fe-, P-, Mg-, Mn-, K-1 Na-, S- és Zn-tartalma alacsonyabb, mint bármikor az elmúlt 2 50 év során, amiért 14 ooo. - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - "E ~ 12000 10 OOO V ~ ., 8000 ,- - - - - - - - - - - - - - - - - - - - - " ~ 6000+ - - - - - - - - - - - - - - - - - - ., 0 I. 1971-7 5

1976- 80 1981- 85 1986- 90 1991-95 1996- 2000 2001- 05 2006- 10 ábra • A herbaria + cllimate change szavakra eső találatok száma a Google Scholar programban ötéves időszakonként Molnár V. Attila • A herbáriumok jelentősége véleményük szerint szintén a CO2 -koncentráció emelkedése tehető fddős.sé A földi légkör sún-dioxid-konce:ntrácíójának emelkedését v.izsgáló tamtlmimyokat követően, a klímaválto?.ást és annak növényekre gyakorolt hatását taglaló vizsgálatok sem várattak sokat magukra. E tanulmányoknak elsősorban azért fontos adatforrásai a muzeális gyűjtemények, mert kétsz.áz--kétszázötven éves időtávlatban nem állnak rendelkezésre direkt fonológiai adarsorok A recens adatokat azonban jól kiegészítik a herbáriumi példányokról nyert történeti adatok Növények klímaválaszát herbáriwni adaDok alapján elsőként Daniel Primack és munkatársai (2004) tanulmányozták. 1885 és 200~~ között

Boston évi középhőmérsékletében 1,5i8 <>Cos emelkedés volt tapasztalható. Ez egyes fajok nyílási idejének előremoz.dulását vonta maga után, különösen február, március, április és május hónapokban.A hosszabb nyílási idejű fujokat alkalmasabbnak calálják a hő,mérsék­ letváltozásra adott válasz értékelésére, mint a rövid nyílási idejűeket. A klímaválrozás nem csupán a növényfajok fenológiájában okozhat változásokat, hanem a populációk tengersrint feletti magasság szerinti elmoz.dulásában is Ariel Be1rgamini és munkatársai (2009) hatvanegy mohafaj Svájcban 1880 és 192.0, illetve 1980 és 2005 köz.ön gyűjtött 8520 herbáriwni példánya esetében azt tapasztalták, hogy az átlagos gyűjtési magasság szignifikáns mértékben (89±29 méterrel) emelkedett. A változás fő hajtóerejét a „fugykedvdő" (cryofil) fajok szolgáltatták, amelyeket évtizedenként ádagosan 24 méterrel, összesen pedig 222±50

méterrel magasabban gyűjtöttek Azt, hogy a herbáriwni fenológiaí adatok alkalmazásakor tekintend kdJ lenni a gyűj­ tőhelyek lokalitásaira, azt jól szemléltetik Claude Lavoie és Daniel Lachance (2,006), valammt Kaesha L. Neil és munkatársai (2010). A két tanulmányban vizsgáh fajok virágzási dátumai látványosan elmozdultak az utóbbi évtizedek során, ám e:z. a válcozás számos esetben csak az urbán területeken, nagyvárosokban gyűjtött adatsorokban mu~ tatkozik meg, vagyis a nagyvárosok cerülecén érvényesülő „hőkupola-har.ásc" tükrözik. A lokalitás mellett a mintavételi aktivitás és a populációk mérete is befolyásolja a herbáriumi adatokat. Az egy-egy évben elsőként észlelt nyílási dárum nem független a populáció méretétől, az alacsony gyűjtési aktivitás pedig későbbre tolja az első virágzás észlelésének dárumát (Miller-Rushingetal., 2008) Az első virágzás dátumánál célravezetőbb módszer az

átlagos virágzási dárum vizsgálata. A herbáriumi példányok alkalmazásának korlátja, hogy egy adott példányról nem tudhatjuk, az adon fenofázis mely szakaszában gyűjtötték, például nyílás időSU1-kának elején, köupén vagy végén (Primack - MillerRushing, 2009). V1S2Vnt számos példa azt m1-1tatja, hogy kellően nagy mintaszám esetén, kiiliinösen rövid ideig nyí/,ófajok esetén elfogadható becslést kapunk an-a, hogy rmkor van a virágw csúcsideje (Primack et al. 2004; Bolmgren - Lonnberg, 2005; Robbirt et al., 2011). Új57:erű, multi-fenofázisos megközelítést mutattak be Eileen Dis.kin és munkatársai (2012); a Rubus fruticosus herbáriumi példányairól nyert fenológiai adatokat fenofázisuk szerint kategorizálták. Lineáris regres5Zió alkalmazásával értékelték a hőmérséklet és az első virág nyílásának dátuma, a tdjes nyílás dátuma, az első termés megjelenésének dátu~ ma és a tdjes termésérés dátuma közti

összefüggést. Az eredmények azt a tendenciát mutatták, hogy az emelkedő hőmérséklet az Magyar Tudomány • 2014/4 első virág megjelenését, a teljes nyílást és az első termés megjelenését is korábbra tolja. Az orchidedk és az éghajlatváltozás Az orchideák ideálisak a megporzás és a fenológia közötti kölcsönhatás tanulmányozására, mivel igen különböző megporzási módokat mucamak: sz.ámos képvisdőjük önmegporz.ó, mások a megporzókat nektárral jutalmazzák és a fajok mmtegy haJrmada a megtévesztés különböző módjait alkalmazza. E váltoucosság mian vizsgálható, hogy a megporzás mennyire korlácozza, vagy éppen segíti a különböző növények klímaváltozásra adottvá!aszác. Hib7el1 ha különbséget kapunk az ön.megporzó növények (amelydmek nincsen szükségük rovarmegporz.ók:ra) és a rovarokat „alkalmazó" másik kér csoporr klímaválasuíban, akkor a megpor~; folyamatában meglevő

különbségek nagy hatással vannak arra, hogy a növények mennyire rugalmasan reagálnak az éghajlatvá.lto7ásra A növények melegedésre mutaro1:t reakciójában egyaránt kimutattak. szezon:ilis küIönbségeker a rönéneti fenológiai adatsorok viz5gálara során és kísérletes tanulmányokban. Általában a kora tavasszal virágzó növények érzékenyebben reagálnak a globális v~Ütozásra„ mivd ezek a fajok a változékonyabb tavaszi időjáráshoz alkalmazkodtak. Ezt a hatást erősítheti a hőmérsékletnek - az év többi időszakával összehasonlítva - nagyobb mértékű emelkedése a téli és tavaszi időszakban. Az élőlények képességeit befolyásolhatják az élermenec-jellemzők is, hogy a környezeti rényezők változását kövessék. Például a Britszigetek növényfajai közül az egyévesek virágiási ideje jóval koraibbá vált, mint az évelőké. E megfigyelés lehetséges magyarázata, hogy a rövidebb élettartamú fajok generációs

ideje rövidebb) és emiatt a változó 470 körülményekhez gyorsabban tudnak alkalmazkodni, hisz.en a rövidebb generációs idő általában gyorsabb evolúciós folyamatokat jelent. Másfelől, a hosszú életű növényfajoknak nagyobb mértékű lehet a fenotipikus plaszticitása, amely a klímaváltozással összefüggő környezeti tényezők követését pontosabbá teheti, mint a rövid élettartamú fajok esetében. Mjndezek alapján a növények fenológiai válaszait leginkább a megporzási típus, az éven belüU aktivitás ideje és az élettartam befolyásolhatják. A herbáriumi eredetű fonológiai adatok felhasználhatóságát a kümaváltozás kutatásában éppen egy orchideafaj (Ophrys sphegodes azaz pókbangó) vizsgálata során igazolták (Robbirt er al., 20n) A nyíJásJ idő tavaszi átlaghőmérsékletet követő változása az 1848-1958 közötti herbáriwni adatsor és az 1975 és 2006 közötti terepi megfigyelések alapján azonos volt- bár a

herbáriumi adatok nagyobb sz.órást mutattak A tavaszi hőmér­ séklet 1 °C-os emelkedésének hatására a faj virágzása mintegy hat nappal korábban kezdődik. A haui orchideák herbáriumi adatbázi- sának (Molnár et al., 2012a) lérrejörre lehető­ vé tette, hogy harminckilenc orchideafaj klírnaválaszát elemezzük (Molnár et al., 2012b). Az adatsor 1837 és 2009 közön gyűj­ tött, napra pontosan datált, virágzó állapotú 5424 példányon alapult, amelyeket 1980 és 2ou közön ten 2071 terepi megfigyeléssel egészítettünk ki. Az egy fajról átlagosan rendelkezésre álló adatok átlagosan 154 éves időszakot fognak át. Mivel két faj nemcsak amian r~oálhat a klímaváltozásra hasonlóan, men hasonló tulajdonságaik vannak, hanem azért is, mert közeli rokonok, ezért vizsgálatainkban filogenetikai kontrollt alkalmazrunk, vagyis ellenőriztük, bogy a kapott Molnár V. Attila • A herbárium ok jelentősége eredmények nem csupán a

hasonló viselkedést mutató fajok rokonságából adódlnak-e. A meteorológiai adatok demzése cJapján a vizsgált időszakban a január és mátjus közötti hőösszeg szignifikáns emelkedését capaszraltuk. Az 1960 utáni időszakban ez az énék átlagosan 1,749 Celsius-fokkal magasabb, mint 1960 dőtt. Az egyetlen évszak, amelyben a hőmérséklet szignifikánsan emelkedett, a tél volt, míg a havi átlag.hőmér­ séklet csak februárban és márciusbaJn emel- kedett jelentősen. A vizsgált harminckilenc orclúdea közül harmincegynek (79 százaléknak) az átlagos virágzási dáruma előbbre tolódott, kilenc esetben statisztikailag szignifikáns mértékben. A fennmaradó nyolc faj átlagos virágzási dáruma viszont későbbre tolódott, igaz, nem számottevő mértékben. Az összes taxon tekintetében az 1960 dőrti időszak átltagos virágzási ideje 3,0 nappal korábbi, mint a legutóbbi ötvenéves időszaké Ugyanez :az érték 7,7 nap a szignifikáns

eltolódást mutató csoportoknál. A legjdenrősebb mértéki1 klímaválaszt a majomkosbor {Orchis simia) mutatta, amely 1960 után átlagosan 13,9 nappal korábban virágzott, mint azt megelclZÖen. Asracismkai elemzések alapján a megporzásópus, az élettartam és az átlagos virágzási idő van a legnagyobb befolyás.sal a fenológiai válaszra, de - korábbi tanulmányoktól eltérően - a filogenetikai rokonságnak nincs jelentős hatása. A legfontosabb fenológiai változást a viszonylag korai virágzású,, önmegporzó vagy megtévesztő megporzású és hoSSLÚ élen1 fajoknál calálruk. Az önmegpo rzó-a megporzó rovaroktól független fujok - virágzási ideje tolódott előbbre a legnagyobb mértékben, míg a rovarmegporzó kosborfélék klímavállaszának mértéke jelentős mértékben függ a megpor- zás módjáról. A megporzó rovaroktól niggerlen önmegpo17Ó fajok virágiási idejének változása tisztán az éghajlarválrozásra adott válaszként

énékelhecő Ellenben a rovarmegporzású fajok közül a megtévesztők átlagos virágzási dáruma sokkal jelentősebb ménékben rolódott korábbra, mint a nektártennelőké. Utóbbiak feltehetőleg a megporzókkal való kiterjedt kapcsolatrendszer miatt kevésbé tudnak reagálni a klímaváltozásra. A jelenség másik lehetséges magyarázata, hogy a megtévesztő fajok inrenz.íven versengenek a naiv megporzókért, ezért ezek várhatóan nagyon érzékenyek a környezet változásaira, hogy azokban az években is, amikor nagyon korán tavaszodik, képesek legyenek szinkronizálni a virágzást az első megpon.ók megjelenéséhez. Ennek eredményeként e fajok könnyebben követhetik az éghajlarválcozást, mint a nektárral jucalmazók A klímaválasz. másik fontos előrejelzőjé­ nek az egyedek élettanamác találtuk. Ellentétben előzetes várakozásunkkal és a korábbi eredményekkel, a hossz.ú éleru fajok virágzási ideje nagyobb mértékben tolódott

előbbre, mint a rövid élertartamúaké. Ez arra utal, hogy a fenoópusos reakció valószínűleg nagyobb szerepet tölc be az orchideák klimatikus válaszában, mint a genetikai alapú evolúciós változások. Az a tény, hogy nem ralálrunk filogenetikai jelet, a kümaválasz-változók esetében azt jelenti, hogy a klimatikus hatások a magyarországi orchideákban fajspecifikus válaszokat idémek elő. Elemzéseink azt mutatják, hogy a virágzás ideje nem határozza meg jelentősen az orchideák klímaválaszát. Ez különösen a2.én érdekes, men más vwgálatok esetében a virágzási időt a fenológiai választ jelentősen befolyásoló tényezőnek találták. Eredményeink szerint Magyarországon 47I Magyar Tudomá ny • 2014/4 az önmegporz.ó vagy megtévesztő ro~egporzású, hosszú élettartamú, korai vitrágzású orchideák (például a majomkosbor vagy a tornyos sisakoskosbor) követik a változó éghajlatot a legjobban. Ugyanakkor a későbbi

virágzású, a megporzó rovarokat nektárral jutalmazó és rövid élettartamú fajok nem, vagy kevésbé markánsan válaszolnak ezekre a változásokra. A tapasztaltak. összecsengnek c::gyrészt Kjell Bolmgren és Karin Lönnberg; (2005) eredményeivel, akik Svédországban azt capaszcalcák, hogy a húsos termésű növényfajok korábban virágoznak, mint a nemi húsos termésűek, és ezzel rámucamak a nynás idő­ szakának evolúciós függetlenségére. lviásrészt a megporzástípus jelentőségé re KeUen M. Glingerés munkatársai (2013) friss tanulmánya is rámutat; észak-amerikai adarsoron mutatták be a szél által és a biotikus ~igensek által megporz.ott növényfajok klímaválaszának különbözőségét ö~ Bemurarruk, hogy a herbáriumok értékes adatforrásnak bizonyultak az éghajlatváltozás IRODALOM Bergamini, Aiid- Ungcicht, S. - Hofmann, HL (2009): An Elevaóonal Shifi- ofCryopnilous Bryophyres in tbe Last G:nrury: An Effea: ofClimate Warming?

DivmityandDistribráion. 15, 871-S79 001: 10nn/j 1472-4,642.200900595x Bolmgren, Kjell-Lönnberg, Karin (2005j: Hc:rbariwn Daca Reveal an Association Becween Fleshy Fruit Type and Earlier Flowering Time. lnternarionai joumal of Plant Scin1ces. 166, 663-670 • http:// academic.upnnedu/- jchinca/UlP-MAPR/refs/ Bolmgren ewo5.pdf c.alinger, Kcllen M - Queenborough, S - Curris, P S. (2013): Herbarium Specimens Reveal rhe Footprint ofClirnate Change on FlowerioigTrends across Nonh-Cenual North America. Ecowgy Lett.m I6 1037-1044- 001: 10rnúde12135 • http:// 472 és a növények klímaválaszának kutatása. területénA fennmaradt herbáriumi példányok mennyisége, valamint a lokalizáció és datálás pontossága többnyire az utóbbi százötvenkétsz.ázötven évben gyűjtött anyag esetében tesznek lehetővé részletesebb elemzéseket. Ezekjelentőségét az adja, hogy ez az időtávlat jóval hosszabb távú adarsorokat jelent, mint ami az előretervezett és célzott

kutatásokkal jelenleg elérhető. Akucacis aTÁMOP-4-2.4A2-nh-2ou-0001 Nemzeti Ki,válósdg Program című kiemelt projekt keretében zajlott. A projekt az Európai Unió támogatásával, az Európai Srociális Alap társfinanszírozásával valósul meg. A kutatás eszközbesz.erzését az OTKA Kio8992 számú pályáz.ara biztosította Köszönet Prof Pócs Tamás gondos lektori munkájáén, a swveg érthetőségét segítő javaslataiért. Kulcsszavak éghajlatváltow, életmenet-jeL- lemziJk, feno/ógú4 globális változás, klímaválasz, növény-kúma interakció, növény-rovar interakciá, orchideák, önmegporzás, tennészettudmndnyígyűjtemények onlindfürary.wileycom/doi/iou11/elelll35/pdf Dalton, Rex (2003): Narwal History Collecriort~ ln Crisis as Funding Is Slashed. Nnture 413, 575 • http://www.readcubecom/articles/101038/423575a Diskin, Eileen - Proccor, H. Jebb, M - Sparks, T Donndly, A (2012): The Phenology of Rubus nuticgsUJ in Ireland: Herbarium

Specimens Provide Evidence for che Response of Phenophases ro Tempcrarure, witb lmplicaóons for Climace Warming. lnternntional Joumai of Biometeorology 56, uo3-W1. 001: 101007/soo484-ou-0524-z Lavoie, Claude - Lachance. Daniel (2006): A New Hebarium-based Method for Reconstrucóng tbe Phenology of Planr Species across Large keas. American Joumal of Botany. 93, 512,-516 Dül: ro.3732/ajb934512 • http://wwwamjbororg/ conrenr/93Í,v512. fullpdf+hcm1 Molnár V. Attila • A herbáriumok jelentősége Miller-Rushing, Ahraham J. - lnouye, D W - & Primack, R B. (2008): How Well DoFu-st Flowering Daces Measure Planr Responses ro Climate Change? The Effects of Population Size and Sampling Frequency.)ournai oJEco"1gy 96, 1289-1296 D01: 10.múj1365-2745200801436x • hrtp://onlinelibrary wiley.com/doihomújc365-2745-2008014f36x/pdf Molnár V Anila - Takács A-Horváth 0 .- E Vojrkó A - Király G. - Sonkoly J - Sramkó G (2oua): Herbarium Dacabase of Hungarian Orchids I.

Mechodology, Dacaset, Historic.al Aspects and Taxa Biologia. 67, 79-86 D01: 102478/su756-on-01449 • hccp:/ /Linkspringercom/article/102478%2 Fsn756-on-0144-9#page-2 Molnár V Attila- Tókölyi J. - Végvári 2s -- Sramkó G.-SulyokJ-BarraZ (2012b): PollinaáonMode Prediccs Phenologic.al Response m Climate Change in Terrestrial O rch.ids: A Case Srudy from Central Turope.]oumalef&ology 100, II41- U5l, D01: 10nn/ j.1365-2745-201202003x Neil, KaeshaL-Landrum, L-Wu,J. (20m):Effecrs of Urbanization on Flowering Phenology in che Merropolitan Phoenix Region of USA Findings from Herbarium Records. Joumal oJArid Environ- Penuelas, Josep - Matamala, Roser (1993): Variacions in the Mineral Ú>mposirion of Herbarium Plant Species C,ollected During ebe lasr Three Cenruries. JournaL of Experimental Botttny. 44, 1523-1525 Dül: 10.1093/jxb/4491523 Primack. Danid- Imbres, C-Primack R B -MillerRushing, A J - Del Tredici, P (2004): Herbarium Speci.mens Demonstrate Earlier Flowering Tunes in

Response co Warming in Boston. American joumal ofBotány. 91, 1260-1264- DOT: m3732/ajb 91.81260 • hrcp://wwwamjbotorg/concenr/ 91/8/1260.full Primack, Richard B. - Miller-Rushing, Abraham J (2.009): 7he Role of Botanical Gardens in Climate Change Research. New Phymlogist 181,, 2, 3ö3--313 D01: 10.nn/jr469-8137200902800x • lmp:// onlindibrary.wileycom/doi/10nn/j1469-8137 2009.02800x/pdf Robbirc, Karen M. - Davy, AJ - Hutchings, M J -Roberts, 0. L (20n): ValidacionofBiological Collections as a Source ofPhenological Daca for Use in Climare Cbange Srudies: A Case Srudy with the Orchid Ophrys Sphegodes. Joumal of Ecology 99 235-241. D01: 10tUI/j1365-2745201001727x • menrs. 74, 440-444 DOI:101016/jjaridernv200910 hnp://onlinelibrary.wileycom/doi/10rm/j1365- oro • hrrp://leml.asltedu/jingle/Web fages/Wu 274p.01001727x/pdf Pubs/PDF Files/Nei l etal-2010-U1rbanzm+ phenology+herbariumRcds.pdf Woodwa.rd, F Ian (1987): Stomat:al Numbers Are Sensicivein C02 from Pre-lndustrial

Levels. Nature 327, 617-618. 001: 101038/327617ao URLt Google Scholar scholar.googlecom 473